Chemisches Wettrüsten auf dem Kohlfeld Wie Raupen die Abwehr ihrer Wirtspflanzen deaktivieren

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Raupen des Kohlweißlings fressen gerne Kohl. Dieser produziert zum Schutz Abwehrgifte – doch die Schädlinge haben einen chemischen Konter: mit speziell angepassten Darm-Enzymen entgiften sie ihr Futter. Die biochemischen Details haben nun Forscher am Max-Planck-Institut für chemische Ökologie in Jena zusammen mit Kollegen der Universitäten Stockholm und Tokyo aufgedeckt.

Pflanzen sind alles als wehrlos: Sie schützen sich mit dicker Rinde, wehren Angreifer mit Stacheln und Dornen ab oder setzten sogar auf chemische Mittel. Kreuzblütengewächse wie der Kohl, der Raps, der Meerrettich oder der Senf haben zum Beispiel eine spezielle Abwehrstrategie gegen Fressfeinde entwickelt, die „Senfölbombe“ genannt wird: Sie speichern Senfölglycoside als Abwehrstoffe, die bei Raupenfraß mit bestimmten Enzymen reagieren. Diese Enzyme spalten die Senfölglycoside und als Resultat entstehen giftige Senföle. Der scharfe Geschmack von Senf und Meerrettich ist auf die Senfölbombe zurückzuführen.

Forscher unter der Leitung von Yu Okamura und Heiko Vogel vom Max-Planck-Institut für chemische Ökologie in Jena haben nun die Entschärfung der Senfölbombe durch den Kohlweißling genauer untersucht, einen wichtigen Schädling auf Kohlpflanzen. Frühere Forschungsarbeiten hatten zwei Raupen-Enzyme, die bei der Entgiftung eine zentrale Rolle spielen sowie die sie kodierenden Gene identifiziert: das NSP-Enzym (nitrile specifier protein), das die potenzielle Senfölbombe so manipuliert, dass statt der giftigen Senföle ungiftige Nitrile entstehen, sowie das MA-Enzym (major allergen), von dem die Forscher annahmen, dass es ebenfalls für das Überleben von Kohlweißlingsraupen auf Kreuzblütengewächsen wichtig ist. Die NSP- und MA-Gene sind Schwester-Gene und jeweils aus einem Darmprotein mit unbekannter Funktion entstanden, das in vielen Schmetterlingsarten zu finden ist. Beide Enzyme kommen ausschließlich in Kohlweißlingen und anderen Arten der Familie der Pieridae (Weißlinge) vor, deren Wirtspflanzen Senfölglycoside enthalten.

„Wir fragten uns, ob tatsächlich beide Enzyme für die Entgiftung der Senfölglycoside und die Überlebensfähigheit der Raupen von Bedeutung sind“, sagt MPI-Forscher Vogel. „Immerhin konnten frühere Studien zeigen, dass in verwandten Schmetterlingsarten, die nicht mehr an Pflanzen mit Senfölglycosiden fressen, die Enzyme im Verlauf der Evolution verloren gingen. Dies weist darauf hin, dass es offenbar kostspielig für Insekten ist, die Aktivität der Enzyme in Abwesenheit der Abwehrstoffe aufrechtzuerhalten. Außerdem wollten wir wissen, ob sich die Funktion der beiden Enzyme je nach Zusammensetzung der Senfölglycoside in verschiedenen Kreuzblütengewächsen unterscheidet.“

Toxine in Pflanzen

Wenn die Raupe das Gift zu ihrer eigenen Abwehr vollendet…

Enzym an – Enzym aus

Zentral für die Funktionsprüfung der NSP- und MA-Gene war die Genomeditierungstechnik CRISPR-Cas9, die es ermöglichte, Raupen zu züchten, denen entweder das NSP-Gen, das MA-Gen oder beide Gene fehlten. Diesen Raupen fehlten somit auch die entsprechenden Enzyme für die Entgiftung der Senfölglycoside. Anschließend wurde an Pflanzen mit verschiedenen Gehalten von Senfölglycosiden überprüft, wie sich diese Raupen entwickelten.

Raupen, denen nur eines der beiden Enzyme fehlte, waren noch in der Lage, auf Pflanzen mit hohen Konzentrationen der Abwehrstoffe zu überleben, auch wenn ihr Wachstum eingeschränkt war. Sobald jedoch beide Gene funktionsunfähig gemacht worden waren, konnten diese Raupen nicht mehr auf ihren natürlichen Wirtspflanzen wachsen und überleben. „Wir waren überrascht über diese Ergebnisse, denn die Rolle des MA-Enzyms bei der Interaktion zwischen Kohlweißlingen und Wirtspflanzen war bislang unklar“, sagt Erstautor Okamura.

Hohe Anpassungsfähigkeit bestätigt

Für Kohlweißlingsraupen sind also beide Enzyme, NSP und MA, wichtig, um die Senfölbombe ihrer Wirtspflanzen zu entschärfen. Da sich NSP und MA hinsichtlich ihrer Entgiftungskapazität gegenüber verschiedenen Senfölglycosiden unterscheiden, können Raupen die Aktivierung der NSP- und MA-Gene in Abhängigkeit vom Profil der Senfölglycoside ihrer Wirtspflanzen fein abstimmen.

Wenn den Raupen eines der Enzyme fehlt, wachsen sie langsamer, und die Stärke der Einschränkung des Wachstums hängt auch von den in den Wirtspflanzen enthaltenen Senfölglycosiden ab. „Mithilfe einer ganzen Reihe von Erkennungs-, Regulierungs- und Entgiftungsmechanismen passen Kohlweißlinge genau an, wie sie verschiedene Senföl-Bomben aus dem Spektrum ihrer Wirtspflanzen entschärfen, wobei sie sowohl auf verschiedene Senfölglycoside als auch auf deren Aktivierung reagieren“, sagt MPI-Wissenschaftler Vogel.

Durch den Einsatz von Genom-Editierungstechniken zeigt die Studie, dass sowohl das Enzym NSP als auch MA die Kohlweißlingsraupen in die Lage versetzt, höchst flexibel Senfölbomben zu entschärfen. Dies ist entscheidend dafür, dass sie sich an ein breiteres Spektrum von Kreuzblütengewächsen anpassen konnten. „Wir glauben, dass unsere Arbeit die Bedeutung der Entstehung solcher Gene für pflanzenfressende Insekten im Wettrüsten mit den chemischen Abwehrkräften ihrer Wirtspflanzen beleuchtet. Der Wettstreit zwischen Insekten und ihren Wirtspflanzen beinhaltet mehr als das bloße Vorhandensein chemischer Abwehrstoffe und deren Entgiftung. Für den Erfolg der Schädlinge sind auch die Regulierung und Aktivierung von Entgiftungsenzymen wichtige Faktoren solch komplexer Interaktionen“, fasst Okamura zusammen.

Originalpublikation: Okamura, Y., Dort, H., Reichelt, M., Tunström, K., Wheat, C. W., Vogel, H.: Testing hypotheses of a coevolutionary key innovation reveals a complex suite of traits involved in defusing the mustard oil bomb, Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America (2022); DOI: 10.1073/pnas.2208447119

 (clu)

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